El PUENTE GENIL C.F. debutó en la Tercera División la temporada 1955 – 56 participando en el Grupo X I I con el Córdoba C.F., Almería, Úbeda, C.D. Antequerano, Iliturgi (de Andújar), Motril C.F., Atco. Malagueño, Linares C.F., Recreativo de Huelva, Martos F.C. y el Bastetano (de Baza).

El día 16 de Junio de 1956 se jugaba en el Campo de Jesús Nazareno contra el Recreativo de Huelva, consiguiendo el triunfo los pontanenses por 2 goles a cero, marcados en el primer tiempo por Rubio y Bernardi.

La alineación que presentó el PUENTE GENIL C.F. fue: Torollo, Peláez, Rivas, Navarro, Bernardi, Leal, Guillén, Fonseca, Rufo, Manolín y Rubio. El entrenador era Casimiro Benavente.

El 23 de Junio se devolvió la visita a Huelva en partido que se perdió por 2 a 1, marcando el gol pontanés Bernardi, que cabeceó un saque de esquina lanzado por Fonseca.

El encuentro siguiente se jugó contra la Balompédica Linense, a la que el equipo pontanés ganó por el resultado e 2 a 0, obteniendo los tantos Rufo y Bernardi.

Y en el estadio de la Rosaleda de Málaga el PUENTE GENIL C.F. aseguró su ascenso a Segunda División al ganar a la Balompédica Linense por 1 a 0, gol marcado por Manolín.

Para asistir a este encuentro se preparó desde Puente-Genil un tren especial que desplazó a muchos aficionados pontanenses que deseaban presenciar el encuentro y animar al equipo.

Al regresar el equipo a la localidad centenares de pontanenses lo estuvieron esperando, siendo recibido en el Ayuntamiento por el Alcalde, Jesús Aguilar Luna.

Hubo fiesta y júbilo y nuevo presidente, cargo que recayó en Manuel Vergara García-Hidalgo.

El PUENTE GENIL C.F. se encontraba ya en la Segunda División del fútbol nacional, mérito que únicamente puede contar este pueblo de toda la provincia, junto con el primer equipo de la capital. Con tal motivo se hicieron suscripciones pro-fichajes, se amplió la capacidad del estadio ¨Jesús Nazareno¨, se construyeron los graderíos tras las porterías así como otras reformas en el Campo.

Para cubrir la información deportiva en las conexiones de los programas radiofónicos de las tardes de los domingos se instaló un teléfono en el Campo para tal efecto.

Al ascender a la 2ª División fue mucho el interés y la atención que despertó el fútbol en toda la comarca, captándose muchos socios por ello de la vecinas localidades de Estepa, Casariche, Lucena, Aguilar, etc., hecho éste que le daba a Puente-Genil el realce que siempre ha tenido.

Ardua era la empresa y dura la lucha por la permanencia en la 2ª División y muchos fueron los esfuerzos realizados por el Ayuntamiento, la Junta directiva, empresas, industrias, comercios y afición en general, ya que los equipos participantes eran de una clara y arrolladora potencia.

El PUENTE GENIL C.F estuvo incluido en el Grupo Segundo con los equipos siguientes: Granada, Levante, Córdoba, Hércules, Cádiz, Real Betis, Jerez de la Frontera, Málaga, Eldense, Real Murcia, Ceuta, San Fernando, Castellón, Badajoz, Alicante, Tenerife, Extremadura y Mestalla.

En el partido de inauguración de la temporada celebrado en el Campo de deportes ¨Jesús Nazareno¨ se empató a 1 gol con el Málaga (9 de Septiembre de 1956).

Al domingo siguiente (16 de Septiembre) se desplazó el equipo pontanés a Murcia, perdiendo en la Condomina con el primer equipo de aquella bella ciudad por un contundente 4 a 0. Los pontanenses presentaron la siguiente alineación: Navarro, Navarro I I, Zamacona, Leal, Bernardi, Rivas, Ayesterán, Chelo, Rubio, Artabe y Fonseca.

El 21 de Octubre de 1956 es el Córdoba C.F. quien visita al PUENTE GENIL C.F. y a los tres minutos de juego Fonseca cabecea un centro de Artabe y bate al guardameta cordobés, siendo éste el único gol que subió en la tarde al marcador. En el segundo tiempo de este encuentro resultó conmocionado el portero pontanés Navarro y fue sustituido por Tapia.

Cuando se visita al Hércules de Alicante en el estadio de La Viña los pontanenses salieron derrotados por 1 gol a cero, formando en esta ocasión el siguiente equipo: Sánchez, Bernardi, Navarro, Zamacona, García-Vida, Pacheco, Sornichero, Fonseca, Rufo, Chelo y Artabe.

El día 2 de Diciembre se perdieron los dos puntos en litigio contra el Alicante C.F. que venció al equipo pontanés por el resultado de 2 a 1. Dadas las muchas faltas sancionadas por el Arbitro del encuentro al PUENTE GENIL C.F. provocaron que los ánimos de los aficionados se exaltaran produciéndose numerosos incidentes que llevaron al Comité de Competición de la Real Federación de Fútbol a clausurar el Campo de deportes ¨Jesús Nazareno¨ por tres partidos oficiales.

Los cronistas deportivos desplazados para cubrir la información de este partido reflejaron en sus crónicas que indiscutiblemente fue un encuentro lleno de incidencias y hasta de mala suerte para los pontanenses, donde el jugador local Fonseca resultó lesionado al recibir un fuerte balonazo en la cabeza.

A los seis minutos de partido el marcador ya reflejaba un 0 a 2 a favor de los alicantinos, marcando el PUENTE GENIL C.F. en el minuto dieciséis el único tanto en un remate con la izquierda de Artabe.

Los tres partidos que debía jugar el PUENTE GENIL C.F. fuera de su estadio por sanción federativa se disputaron en el estadio de El Arcángel (el antiguo campo hoy desaparecido) contra el Cádiz (23 Diciembre 1956), el Atco. Ceuta (13 Enero 1957) y el Real Murcia (3 Febrero 1957) .

Con el Cádiz se empató a cero goles y a los otros dos equipos se les ganó por 3 a 0 a ambos.

Pese a todo el PUENTE GENIL C.F. iba en evidente declive ya que no podía triunfar fuera de casa y dentro también sufría serias derrotas y ello hacía que mermara en la moral de los jugadores.

En Elda, después de perder por un contundente 5 a 0 el entrenador Casimiro Benavente recibió el impacto de un fuerte balonazo en la cabeza por parte de un jugador levantino causándole un daño por el que tuvo que ausentarse largo tiempo de Puente Genil.

Una de las contadas proezas que puede apuntarse a favor del PUENTE GENIL C.F. fue su victoria en San Fernando, que consiguió remontar un marcador adverso y ganar por un resultado de 3 a 4.

El PUENTE GENIL C.F. al final de la temporada 56 – 57 quedó clasificado en el puesto 19º y junto al Mestalla, Algeciras y Castellón descendió a la Tercera División, promocionando y permaneciendo en Segunda el Alicante y Eldense.

La temporada 1958 – 59 el PUENTE GENIL C.F. jugaría su segunda temporada consecutiva en el Grupo X I de la Tercera División tras haber pasado por la 2ª División, siendo su entrenador Luis G. Morales, quien no llegó a terminar la temporada completa, siendo sustituido por el cordobés Antonio Rivas, que declinó sus funciones en el jugador local José Rivas González.

Fue una temporada de desconcierto, desorganización, confusiones y desaciertos que era muy difícil de soportar, llevando estas circunstancias a descender el equipo a categorías inferiores.

Este Grupo estuvo compuesto por los siguientes equipos: Algeciras, Atco. Malagueño, Adra, Iliturgi, Linares F.C., Atco. Cordobés, Rvo. Granada, Ronda F.C., Guadix, Balompédica Linense, Riffién, C.D. Antequerano, Úbeda, U.D. Lucentina y Melilla F.C.

La alineación más frecuente del equipo pontanés era: Obregón, Pedrito, Oliva, Miguel, Rivas, Belenguer, Moreno, Sánchez-Ramírez, Iglesias, Adolfo y Periquito. En ocasiones se alineaba a Tapia, Cervantes, Ulecia y Andrade. 

A partir de esta temporada el equipo pontanés militaría por las categorías Regional Provincial y Preferente hasta que en la temporada 1991-92 consiguió de nuevo el ascenso a la Tercera División.